Исторический музей является старейшим в системе Смоленского музея-заповедника: в 1888 году смоленским краеведом С. Д. Писаревым в здании городской Думы был открыт историко-археологический музей. С тех пор коллекции значительно расширились, музей сменил название и адрес, но по-прежнему знакомит посетителей с богатой историей Смоленщины.
Музей работает в режиме долговременных выставок. На выставке «От кубышки до сберкнижки» представлены: богатая коллекция нумизматики, предметы из вещевых кладов, ювелирные изделия, реконструкция рабочего места банковского служащего конца XIX века, всевозможные виды бумажных банкнот, векселей, облигаций, образцы сберегательных книжек разного времени и современный банковский продукт.
Открыты стационарные экспозиции: «Древняя история Смоленской земли», «Град велик и мног людьми. Смоленская земля в составе Древнерусского государства (IX–XIII вв.)». В марте 2012 года открылась выставка «Два орла», посвященная событиям Отечественной войны 1812 года. В 2014 году был открыт новый раздел постоянной экспозиции Исторического музея «История и культура Смоленщины в XIII–XVIII веках».
