Музей в Борисоглебских слободах (ныне — поселок Борисоглебский) возник как филиал Ростовского государственного музея в 1927 году. Экспозиции открыты 8 ноября 1928 года, после передачи в 1924 году Ростовскому музею уникального объекта культурного наследия, архитектурного ансамбля Ростовского Борисоглебского монастыря (здания XVI–XVIII веков). В 1989–2014 годах комплекс был возвращен Русской православной церкви.
Для размещения филиала музей получил двухэтажное здание XIX века в бывшей Подборной слободе, которое принадлежало крестьянам Елкиным, в 1867 году отдавшим дом под школу — одну из первых в регионе. В 2013–2015 годах дом был отреставрирован.
Сейчас Дом крестьянина Елкина — культурный центр поселения. Древнейшее прошлое территории представлено в исторической экспозиции, здесь же даны сведения об исследовавших окрестности поселка археологах. В музее проходят художественные и краеведческие выставки, в их организации участвуют коллекционеры. Популярностью у местных жителей пользуются лекции и встречи в музейном клубе «Яблочный пирог». Для туристов привлекательны экскурсии, фестивали, интерактивные концертные программы музейной студии «Играй, гармонь!».
Местное население активно поддерживает проект «Мой музей — моя история», суть которого — сбор экспонатов из личных собраний, семейных реликвий нескольких поколений борисоглебцев. Этот проект как пример работы с местным сообществом в 2018 году стал призером конкурса Российского комитета Международного совета музеев (ИКОМ).