Пушкинский краеведческий музей был основан в 1962 году при районном Доме культуры, где местными жителями было создано объединение «Клуб трех поколений», положившее основу коллекции музея. С 1981 года музей находится в здании загородной усадьбы Рабенек-Михайловых, объекте культурного наследия, памятнике деревянного зодчества. Дом, построенный в 1910 году, имеет уникальную планировку и сохранил детали наружной отделки, выполненные в стиле модерн, где ни один из фасадов не повторяет другой.
Основу коллекции музея и главную ее гордость представляет собрание произведений живописи, графики, предметов прикладного искусства и личных вещей художника Евгения Ивановича Камзолкина, создателя эмблемы «Серп и молот». Предметы из собрания представлены в мемориальной комнате художника.
Также в экспозициях музея находятся личные вещи Инессы Арманд, революционной деятельницы, соратницы В.И. Ленина, долгое время жившей в Пушкино. Предметы, описывающие подмосковный дачный быт конца XIX — начала XX века, представлены в отдельной экспозиции. В музее есть зал, посвященный фабричному быту градообразующего предприятия середины ХХ века — фабрики «Серп и молот». Отдельная экспозиция посвящена городу Пушкино во время Великой Отечественной войны.
Музей проводит временные художественные и тематические выставки из собственного собрания, а также приглашает к сотрудничеству современных художников.